Фреска Богородиці Предвозвестительниці знаходиться в ніше північної стіни, в проході, що з'єднує часовню Святого Дмитра і головний храм.
Ікона отримала назву Предвозвестительниці після того, як передбачила заборону царівни Галле Плакідії (лат. Galla Placidia; бл. 388 - 27 листопада 450), дочки імператора Феодосія Великого та дружини Константина III, який правив у Римі. Подорожуючи до Константинополя, царівна, бажаючи відвідати свого брата Аркадія, прибула до Святої Гори Афон і вирушила до монастиря Ватопед. Під час того, як вона входила до головного храму, з маленьких воріт долинав голос: "Чого тобі, жінко, тут на землі монахів? Зупинися і більше не роби кроку". Галла Плакідія, здивована, покинула монастир і на свої кошти збудувала часовню Святого Дмитра. Цим дивним подією підтверджується та закріплюється Аватон Святої Гори Афон.
Існування головного храму в епоху Феодосія Великого довгий час вважалося істориками лише легендою. На сьогоднішній день археологічні дослідження виявили під головним храмом монастиря велику ранньохристиянську базиліку. Згідно з легендою, місце, де зараз знаходиться Богородиця Предвозвестительниця, точно відповідає місцю ранньої базиліки.
Ікона Богородиці Предвозвестительниці строго дотримується встановленого типу іконографії Богородиці Одигітрії, де Божа Матір зображена з тілом, трохи повернутим в бік Христа, якого Вона тримає в своїх обіймах на лівій руці, в той час як Її права рука застояла на рівні грудей в жесті благословення. Христос благословляє своєю правою рукою, а в Його лівій руці традиційно зображується закритий свиток. По обидві сторони від голови Богородиці, у медальйонах, зображуються два ангели. Після зняття окладу з ікони було виявлено, що обличчя та одяг фігур були покриті пізнішим шаром зображень, який датується тим самим періодом, що і риза.
Фреска покрита срібним окладом з позолотою, у нижній частині якого читається напис: "Оклад цієї дивотворної ікони був створений у Молдові трудами архімандрита Діонісія Ватопедського в році 1860".
Зліва від голови Богородиці описується історія, яка трапилася з царівною Галлою Плакідією.
У монастирі Ватопед зберігається також фреска XIX століття, що копіює зображення ікони і зображує саму Галлу Плакідію. Ця фреска розташована над Богородицею Предвозвестительницею і є роботою 1858 року.