Фреска Богородицы Предвозвестительницы находится в нише северной стены, в проходе, соединяющем часовню Святого Дмитрия и главный храм.
Предвозвестительницей икона была названа после того, как возвестила запрет царевне Галле Плакидии (лат. Galla Placidia; ок. 388 – 27 ноября 450), дочери императора Феодосия Великого и супруге Константина III, правящего в Риме. Путешествуя в Константинополь, царевна, желая посетить своего брата Аркадия, причалила к Святой Горе Афон и направилась в монастырь Ватопед. В то время как она заходила в главный храм, из небольших врат послышался голос: "Что надобно тебе, женщина, здесь, на земле монахов? Остановись и не делай более ни шага". Галла Плакидия, пораженная, покинула монастырь и на свои средства построила часовню Святого Дмитрия. Этим чудесным событием подтверждается и закрепляется Аватон Святой Горы Афон.
Существование главного храма в эпоху Феодосия Великого долгое время считалось историками лишь преданием. На сегодняшний день археологические исследования обнаружили под главным храмом монастыря большую раннехристианскую базилику. Согласно преданию, место, в котором сегодня находится Богородица Предвозвестительница, соответствует точно месту ранней базилики.
Икона Богородицы Предвозвестительницы строго следует устоявшемуся типу иконографии Богородицы Одигитрии, где Божья Матерь изображается с корпусом, слегка повернутым в сторону Христа, которого Она держит в своих объятиях на левой руке, в то время как Ее правая рука застыла на уровне груди в жесте благословения. Христос благословляет своей правой рукой, а в Его левой руке традиционно изображается закрытый свиток. По обеим сторонам от головы Богородицы, в медальонах, изображаются два ангела. После снятия оклада с иконы было обнаружено, что лики и одеяния фигур были покрыты более поздним слоем изображений, датируемым тем же периодом, что и риза.
Фреска покрыта серебряным окладом с позолотой, в нижней части которого читается надпись: "Оклад этой чудотворной иконы был создан в Молдавии трудами архимандрита Дионисия Ватопедского в год 1860".
Слева от головы Богородицы описывается история, произошедшая с царевной Галлой Плакидией.
В монастыре Ватопед сохранилась также фреска XIX века, копирующая изображение иконы и запечатлевшая саму Галлу Плакидию. Эта фреска расположена над Богородицей Предвозвестительницей и является работой 1858 года.
